לאחר גיוסו לצבא הועלה לדרגת סרן ונשלח לארץ ישראל כקצין מודיעין.
באותה עת ניסו הערבים לחסל את מפעל ההתיישבות היהודית ע"י פרעות ומהומות דמים. וינגייט הבין כי צבא סדיר לא יוכל להתמודד עם קבוצות גרילה ואירגן את "פלוגות הלילה המיוחדות" שבין חייליהן היו חיילים בריטים וחברי ההגנה. כוח זה לא הסתפק בהגנה בלבד אלא יצא למארבים ופגע בפורעים בבסיסיהם. שיטות הלחימה של וינגייט השפיעו רבות על ההגנה והפלמ"ח.