אפלטון נולד בשנת 427/8 לפנה"ס, למשפחה מיוחסת בפוליס האתונאית. אביו אריסטון בן אריסטוקלס נפטר כנראה כאשר היה אפלטון נער צעיר, ואמו, פריקיטיונה, נישאה למי שנראה כי היה דודה, והציר האתונאי בחצר מלך פרס, פירילאמפס.
דומה, שככל נער אריסטוקרטי אחר, כלל חינוכו של אפלטון לימודי מוסיקה, התעמלות, שירת הומרוס ומחזות.
בשנת 404 לפנה"ס נסתיימה מלחמת הפלופונזים בניצחון ספרטה ותבוסת אתונה. באתונה הוקם משטר אוליגרכי של שלושים שליטים. ב"איגרת השביעית" האוטוביוגרפית, מספר אפלטון כי בין "השלושים", אשר השליטו משטר של טרור באתונה, היו כמה ממקורביו, והללו הציעו לו לקחת חלק פעיל בשלטון. לא ידוע אם הסכים או אם לאו, אך נהוג לשער כי סירב להצעה, או מילא תפקידים משניים בתחום החקיקה.
במהרה התאכזב אפלטון מן "השלושים", אשר אחד מביטויי משטרם המושחט היתה הפקודה שנתנה לסוקרטס לעצור את ידידו ליאון מסלמיס. סוקרטס סירב לפקידה.
את מי שעתיד להיות מורו הרוחני והדמות המרכזית בדיאלוגים שלו, הפילוסוף האתונאי סוקרטס, הכיר כנראה בשנת 408 לפנה"ס. נהוג לשער שסוקרטס היה ידיד משפחתו של אפלטון.
במהרה התאכזב אפלטון מן "השלושים", אשר אחד מביטויי משטרם המושחט היתה הפקודה שנתנה לסוקרטס לעצור את ידידו ליאון מסלמיס. סוקרטס סירב לפקידה.
סוקרטס הפך למורו הרוחני של אפלטון, ונותר מורו-חברו למעלה משבע שנים, עד שהוצא להורג בשנת 399.
דומה שמותו של סוקרטס הותיר באפלטון רשמים עמוקים;
הוא מספר, כי לאחר שהוצא להורג מורו, זנח את שאיפתו לקחת חלק פעיל בחיים הפוליטיים באתונה (שאיפה אשר אפיינה את מרבית הצעירים בני המעמד הגבוה באתונה).