המהומות שפרצו באוגוסט 1929 באו בהפתעה גמורה על הישוב בארץ ועל ההגנה. הישוב שהיה שאנן ובטוח בהגנתו ובהגנת הבריטים עליו לא היה מוכן להתמודד עם התפרעות הערבים ברחבי בארץ. במשך עשרה ימים השתוללו הערבים ברחבי הארץ. הרגו 130 איש ופצעו מאות, הרסו ובזזו רכוש. במהלך המאורעות חזרו והתייצבו בשורות ההגנה אנשי השומר אשר פרשו בשנת 1922 ועזרו להדוף את הפורעים תוך שימוש בנשק שהיה מוחבא בישובים שונים ברחבי הארץ.
שבה ההכרה שיש לשוב ולתמוך בהגנה וההסתדרות הכללית הסכימה לקבל על עצמה את האחריות עליה. בעקבות המעבר להסתדרות חל משבר בהגנה כאשר חלק מהמפקדים הותיקים לא הסכים לקבל את מרותה עליהם. הם פרשו והקימו את הארגון הצבאי הלאומי, האצ"ל.
ארגון ההגנה היווה ארגון חוקי עבור הישוב היהודי אך עבור השלטונות הבריטים היתה ארגון מחתרת לכל דבר. פריסתה של ההגנה ברחבי הארץ ושלוחותיה הרבות הפכו אותה לביטוי להיבט הצבאי של הציונות.