עם עלייתו לשלטון של היטלר בגרמניה, חל מפנה נוסף במדיניות הקומאינטרן.
בקיץ 1933 החלה התקרבות בין צרפת וברה"מ נוכח האיום הנאצי, וביולי 1934 התקבלה ברה"מ כחברה בחבר הלאומים.
במאי 1935 חתמו ברה"מ וצרפת על חוזה שיתוף פעולה הדדי, וברה"מ החלה להטיף למדיניות ביטחון קולקטיבי.
מן המהלכים הללו השתמע צורך בהסתלקות מן המדיניות השמאלנית-קיצונית של הקומאינטרן.
ואכן, בקונגרס השביעי והאחרון של האינטרנציונל השלישי, אשר התרחש ביולי 1935, החליטו הצירים על חזרה למדיניות "החזית המאוחדת", ואף קראו לחזית נוספת, "החזית העממית", בשיתוף עם המפלגות הליברליות לשם מלחמה בפאשיזם ובנאציזם.
לראשונה בתולדות הקומאינטרן, נעשתה הבחנה אידיאולוגית בין מדינות "בורגניות" תוקפניות, כדוגמת גרמניה הנאצית ואיטליה הפאשיסטית, לבין מדינות "בורגניות" בלתי-תוקפניות, דוגמת אנגליה וצרפת.
שנה לאחר מכן החל הקומאינטרן להעניק תמיכה כלכלית לרפובליקנים הספרדים הלוחמים כנגד צבאו של הרודן פרנקו.
רעיון המהפיכה העולמית נזנח, והקומאינטרן חרט על דגלו את המלחמה ברודנים. בכל המדינות כולן, נתבקשו הקומוניסטים לחבור לסוציאל-דמוקרטים ולסוציאליסטים המתונים, ולהוות משקל נגד למשטרים הרצחניים החדשים.
גם מדיניות זו נזנחה כעבור זמן קצר, עת נחתם הסכם ריבנטרופ-מולוטוב בין רוסיה הקומוניסטית לגרמניה הנאצית.
אולם עד מהרה היו בעלות הברית החדשות יריבות שוב, והמערב דרש מחווה סובייטית נוספת.
מחווה זו לא איחרה לבוא; ב- 9 ביוני 1943 הכריזה נשיאות הועד הפועל של הקומאינטרן על פירוק האינטרנציונל, בטענה שהמצב הבינלאומי מסועף מכדי שתוכל מעצמה קומוניסטית אחת להוות את חוד החנית של המהפיכה.
למעשה, היווה פירוק האינטרנציונל איתות פייסני למערב, כאילו ביקש סטלין להכריז על פנייתו מדוקטרינת "המהפיכה העולמית" המארכסיסטית, שכן חפץ היה באותה עת לחבור למערב, ולא לאיים עליו.
סופו של האינטרנציונל השלישי, אשר התפרק בדממה וצייתנות, מורה על מהותו במהלך שנות שלטונו של סטלין. סטלין לא ראה מעולם חשיבות גבוהה בקונגרסים של הקומאינטרן, ואף לא נאם בהם ולו פעם יחידה. בסוף דרכו, היה האינטרנציונל כלי לביטוי מדיניותו של "שמש העמים", אך לא זרז למהפיכה קומוניסטית בינלאומית.
האינטרנציונל השלישי מהווה למעשה, את האיחוד הסוציאליסטי הבינלאומי החשוב האחרון.
היו אמנם "אינטרנציונלים" אחרים, בהם "האינטרנציונל הרביעי" של טרוצקי, אולם אט אט הקיץ הקץ על חלום המהפכה המתמדת (בעיקר לאחר נפילת הקומוניזם ברוסיה ב- 1991), והאירגונים הסוציאליסטים הבינלאומיים הרווחים בימינו, אינם אלא צל חיוור של שלושת האירגונים האינטרנציונליסטים שהתקיימו בין השנים 1864-1943.