באוגוסט 1996 החל פוטין לעבוד כסגן מנהל הקרקעות הארצי, תחת הנשיא בוריס ילצין.
במרץ 1997 מונה לסגן האחראי על הסגל במחלקת השליטה המרכזית.
במאי 1998 מונה לסגן האחראי הנשיאותי על הטריטוריות הרוסיות.
מיולי 1998 עד אוגוסט 1999 כיהן כראש סוכנות הביטחון הפדרלית, ה-פ.ס.ב, שהחליפה את הק.ג.ב שפורק ב-1991.
במרץ 1999 מונה במקביל למזכיר מועצת הביטחון הרוסית.